Il termine "camera thesauraria" (Camera del Tesoro) apparve già dall'XI secolo e designava un ufficio per l'amministrazione finanziaria della Curia e dei beni temporali della Santa Sede. Ai nostri giorni, questo ufficio ha tale compito solamente nel periodo di "sede vacante" della Sede Apostolica. Nel XII secolo, il Titolare di questo ufficio era chiamato "Camerarius" o Camerlengo - titolo che conserva ancora oggi. Nello stesso secolo furono assorbiti in un solo organismo le cariche di Reggente, Tesoriere e del Vestiarius. Nel XIII e XIV secolo il Camerlengo acquisì competenze giudiziarie in materia fiscale e in certe cause penali e civili.
Il Camerlengo di Santa Romana Chiesa, distinto dal Camerlengo del Collegio Cardinalizio, era spesso un Cardinale, ma divenne una carica cardinalizia soltanto nel XV secolo. Allora, come ora, il Camerlengo era assistito da un Vice-Camerlengo, da Auditor Camerae, dai Prelati Chierici di Camera, e da un Notaro di Camera.
Nei primi secoli il Camerlengo, i Prelati Chierici di Camera e l'Auditor Camerae acquisirono competenze specifiche e presiedevano speciali tribunali, sebbene la "camera plena" funzionasse come tribunale collegiale. Nel secolo XIX la Camera Apostolica era soprattutto un tribunale per lo Stato Pontificio. Con la Costituzione Apostolica "Sapienti Consilio" del 29 giugno 1908, Papa San Pio X confermò alla Camera Apostolica le funzioni di potere temporale esercitate in passato.
Con la Costituzione Apostolica "Regimini Ecclesiae Universae" del 15 agosto 1967, Papa Paolo VI dispose che la Camera Apostolica fosse presieduta dal Cardinale Camerlengo di Santa Romana Chiesa, o, lui impedito, da un Vice-Camerlengo, e che conservasse l'ufficio di curare ed amministrare i beni ed i diritti temporali della Santa Sede, nel tempo in cui questa è vacante, cioè fra la morte di una Papa e l'elezione del Successore.
Con la Costituzione Apostolica "Pastor Bonus" del 28 giugno 1988, Giovanni Paolo II ha ribadito questi speciali doveri.
Come Giovanni Paolo II ha confermato nella Costituzione Apostolica "Universi Dominici Gregis" del febbraio 1996, il Camerlengo di Santa Romana Chiesa e il Penitenziere Maggiore sono gli unici due Capi Dicastero della Curia le cui funzioni non vengono sospese nel periodo di "sede vacante". Anzi durante questo periodo le funzioni del Camerlengo aumentano.
L'attuale Camerlengo di Santa Romana Chiesa è il Cardinale Tarcisio Bertone, salesiano. Il Porporato è nato il 2 dicembre 1934 a Romano Canavese (Italia), ed è stato ordinato sacerdote nel 1960. È Dottore in Diritto Canonico ed è stato Rettore Magnifico della Pontificia Università Salesiana (1989). Fu consacrato Arcivescovo nel 1991 (arcidiocesi di Vercelli). Nel 1995 è nominato dal Beato Giovanni Paolo II Segretario della Congregazione per la Dottrina della Fede, il cui Prefetto era a quella data il Cardinale Joseph Ratzinger. Nel 2002 è nominato Arcivescovo Metropolita di Genova e il 21 ottobre 2003 è creato Cardinale dal Beato Giovanni Paolo II. Il 22 giugno 2006 Benedetto XVI lo nomina Segretario di Stato e il 4 aprile 2007 Camerlengo.
Il 1° marzo 2013, la Camera Apostolica si è riunita al completo nell'inizio della sede vacante, dopo la rinuncia al ministero petrino di Sua Santità Benedetto XVI, a partire dalle 20:00 del giorno precedente, 28 febbraio. La Camera Apostolica risulta composta dal Cardinale Camerlengo Tarcisio Bertone, dal Vice Camerlengo, Arcivescovo Pier Luigi Celata, dall'Uditore Generale Vescovo Giuseppe Sciacca e dai prelati chierici: Monsignor Assunto Scotti, Monsignor Paolo Luca Braida, Reverendo Philip James Whitmore, Reverendo Winfried König, Monsignor Osvaldo Neves de Almeida, Monsignor Krzysztof Józef Nykiel, Monsignor Lucio Bonora e Monsignor Antonio Lazzaro.
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